Poté, co ukončil hráčskou kariéru, dal se Heckingbottom na trenérskou dráhu. Stal se šéfem mládeže v Barnsley a po úspěšném působení ve funkci prozatímního trenéra v roce 2016, kde s týmem dokázal postoupit a vyhrát EFL Trophy, působil v týmu ještě další dva roky. V únoru 2018 se přesunul na lavičku Leedsu United, ale byl vyhozen po 16 zápasech na konci sezóny. Heckingbottom poté trénoval skotský klub Hibernian FC, ze kterého byl vyhozen v listopadu 2019. V březnu 2021 byl jmenován prozatímním manažerem Sheffieldu United. V listopadu 2021 nahradil Slavišu Jokanoviće ve funkci hlavního trenéra Sheffieldu.